明属荣庆乡钦丰里，清属荣庆乡第九、十二都。
民国初称竹口镇，1931年改称竹新乡。
1949年5月17日庆元和平解放，9月24日成立竹口区人民政府。
1950年改竹口区。
1956年3月撤销区建制。
1957年4月恢复竹口区。
1958年并入龙泉后，划归梅岭区。
1959年2月划出曹岭等村，改为黄田管理区，1969年9月13日，建立竹口公社。
1975年8月，恢复庆元县建制后，建立区革命领导小组，辖竹口、黄田、黄真、三济等4个公社。
1978年8月，恢复区公所，辖竹口、黄田、黄真、三济等4个公社。
1983年12月竹口公社分设竹口、黄新2个乡，黄田公社分设黄田、三坑2个乡。
1984年6月，政社分设，公社改为乡（镇）人民政府，大队改为行政村。
1987年12月竹口改为建制镇，1992年5月由竹口镇、黄新乡、三坑乡扩并而成。
近年来竹口镇各项社会事业协调发展，先后被评为“东海明珠文化乡镇”“浙江省教育强镇”，2001年被党中央授予“全国先进基层党组织”光荣称号，2002年，被中央文明委评为“全国创建文明村镇工作先进单位”。