宋代，三堂街镇域属潭州(今长沙市)，县辖8乡，三堂街在第三乡境内。
元代，益阳升为州，县以下区乡里保无变异。
明代，益阳复降为县，辖23里，镇域属四里和五里的一部分(即今合水桥境)。
清代，沿明制。
民国时期，镇域为益阳县三山乡（但不辖合水桥，辖修山镇部分）。
1949年10月，镇域隶属益阳县第ll区。
1950年，划乡建镇，镇域隶属益阳县第11区范围。
1952年2月16日，桃江从益阳县析出置县，镇域是为第四区。
时四区还辖伍家洲、洋泉湾两个乡直至1956年。
1953年，称三堂街区。
1958年，称红旗人民公社。
1959年，改为三堂街人民公社。
1961年，改为三堂街区公所。
1986年，改设为三堂街办事处。
1995年，改设为三堂街镇和乌旗山独立乡。
2006年，乌旗山独立乡和三堂街镇合并成三堂街镇，一直沿袭至今。