西汉时期，为乾齐县地。
唐代时期，置玉门镇。
清康熙五十七年（1718年），在达里图安插民人五百三十户，同年，设靖逆卫（东达里图，因靖逆将军富宁安驻此而得名），兼设靖逆同知（厅），治今玉门镇；清雍正三年（1725年），裁靖逆同知，改柳沟通判为靖逆通判，移驻靖逆，领赤金、靖逆2卫；清乾隆二十四年（1759年），裁赤金、靖逆2卫，于此置玉门县。
民国四年（1915年），为临城区。
民国十八年（1929年），为第一区（今玉门镇、黄闸湾乡、下西号乡），辖12村。
民国三十二年（1943年），置晋昌镇，辖8保。
1949年，设晋昌区，辖上东渠、中渠、南门、北门、河西5乡及解放、得胜、和平3街政府。
1955年，撤乡并区，设城关镇、城郊乡、东渠乡。
1956年7月，东渠乡并入城郊乡。
1958年9月，城郊、下东号、西红号乡联合成立红星公社；同年11月，玉门县并入玉门市迁至老君庙，县址设玉门镇公社城郊管理区，辖泉子、中渠、东渠、南门、北门、河西6生产大队和玉门1镇。
1961年，城郊管理区单独成立玉门镇公社。
1980年，复称玉门镇。
1983年3月，撤销公社，设立玉门镇、玉门镇乡，城乡分治。
1985年6月，撤销玉门镇乡，并入玉门镇。